Atividades de aves em Cecropia (Cecropiaceae) e árvores circunvizinhas na mata atlântica do Estado do Espírito Santo, Brasil

Yoshika Oniki1, Tadeu A. de Melo Júnior2 & Evânio T. Scopel3

1UNESP, Rio Claro-SP; 2UFMG - Belo Horizonte-MG; 3Aracruz Florestal AS

 

Espécies de Cecropia são plantas que crescem rapidamente em lugares recentemente desmatados ou na capoeira das regiões neotropicais (Joly 1970, Válio & Joly 1979, Snow 1981). Pequenos frutos, com uma semente cada, aparecem compactadas em infrutescências alongadas, esverdeadas ou amareladas, pendentes como os dedos da mão e são o alimento favorito de muitas espécies de aves.

A dispersão das sementes de cecropia é efetuada por mamíferos e aves; estas últimas estudadas por Eisenmann (1961) e Leck (1972a, b) na América Central. Trejo Pérez (1976), Silva (1980), Snow (op.cit.) e Wheelwright et al. (1984) sumarizam os estudos de aves e seu comportamento em cecropias ou outras espécies de plantas neotropicais, enquanto Marcondes-Machado & Argel-de-Oliveira (1988) estudaram o comportamento de alimentação de aves na mata atlântica no Estado de São Paulo.

No presente estudo, discutimos as aves visitando Cecropia e algumas Leguminoseae circunvizinhas, descrevendo suas interações e outros comportamentos na mata atlântica do Estado do Espírito Santo, Brasil. Outros aspectos de forrageamento e uso de Cecropia foram descritos em Oniki et al. (1994).

Área de Estudo e Métodos

O estudo foi conduzido em uma mata de galeria, uma das diversas áreas em reconstituição natural, presentemente protegidas e estudadas pelo grupo de fauna da Aracruz Florestal S.A. "Área 231"  a 18° 31’ S, 39°44’ W, na baixada a nordeste de São Mateus, Espírito Santo, Brasil. Nós observamos as atividades das aves em 30-31 de janeiro e 3 de fevereiro de 1993, por um total de 28h e 21 min., com binóculos Nikon 9x25 e Bausch & Lomb 10x50. Dois grupos de Cecropia com alturas variando entre 2,5-8 m estavam separadas por duas árvores, de 8 e 12 m de altura, da família das leguminosas, junto à uma estrada não pavimentada que corre na direção norte-sul e com um lago a oeste em meio à plantação de pinheiros exóticos, ao sul e eucaliptos, ao norte. Quando descrevendo os pousos usados pelas aves, damos a altura em metros, o ângulo em graus (°) e o diâmetro do ramo utilizado (cd) em centímetros.

Resultados

Atividade cedo e tarde no dia - No dia 31 de janeiro chegamos ao local de estudo, no escuro, às 4:45; havia alguma luz às 4:55. Às 5:07, uma Tangara cayana chegou ao topo desfolhado da leguminosa e um par (uma fêmea e um macho jovem) de Dacnis cayana pousaram na Cecropia mas estavam um pouco nervosos e voaram para a leguminosa. A primeira ave a se alimentar na Cecropia foi uma fêmea de Euphonia violacea a 8 m de altura às 5:17, mais um macho alimentando-se no outro lado da árvore. Um Turdus leucomelas chegou em seguida, deslocando a fêmea de Euphonia enquanto um casal de Tangara mexicana chegava para se alimentar.

A atividade tarde no dia terminou, no dia 30 de janeiro, às 17:34, quando um par de Dacnis cayana foram os últimos a se alimentar e sair. No dia 31 às 17:50, um casal de E. violacea foi o último avistado visitando a planta. Em 3 de fevereiro, embora às 17:32, um jovem em muda de Dacnis emitiu repetidos e fracos "ti!" gritos, pousou a 10 m de altura, girou 180© ainda piando e deixando a área; a última alimentação se deu às 16:59 quando quatro T. mexicana pararam quando retornavam de uma visita à outra fonte de alimento, comeram e deixaram a área às 17:02.

Aves alimentando-se nas cecropias em diferentes horas do dia são apresentadas na Tabela 1, enquanto que a Tabela 2 mostra as aves visitando as cecropias sem se alimentar, incluindo 10 espécies que nunca se alimentaram ali (asteriscos). A Tabela 3 lista as aves visitando as Leguminoseae junto às cecropias.

No dia 3 de fevereiro, notamos que poucas aves estavam visitando as cecropias, embora muitas infrutescências estavam ainda disponíveis e em boas condições. T. mexicana, Dacnis cayana e Thraupis sayaca estavam passando pelas cecropias e voando para outras árvores a leste. Uma vez que estavam voando repetidamente em direção ao lago a oeste e para os pinheiros circunvizinhos, eles algumas vezes paravam nas cecropias que ficavam na sua rota e forrageavam brevemente.

Ataques intraespecíficos - Às 7:19 (31 janeiro), um macho Tangara seledon chegou e alimentava-se a 8 m de altura quando uma fêmea chegou e atacou-o; ambos iniciaram o forrageamento nessa mesma altura.

Às 8:14, um jovem de peito manchado de Turdus leucomelas veio da leguminosa, alimentou-se e fugiu quando outro, chamando voou em sua direção. A primeira ave retornou mas foi novamente perseguida e, assim, retornou para a leguminosa.

Às 10:20, uma T. mexicana suplantou outra e, às 17:13, uma seguiu outra que a expulsou.

Às 16:34, um macho Dacnis cayana chegou e alimentava-se a 6 m de altura; a fêmea estava alimentando-se a 7 m mas desceu para onde o macho estava e tomou o seu lugar na alimentação; o macho fugiu com as penas da garganta levantadas. Às 16:40, uma fêmea estava pousada a 8 m de altura quando o macho chegou e suplantou-a; 10 segundos depois ambos voaram juntos para a leguminosa.

Ataques interespecíficos - Às 5:19, um Turdus leucomelas suplantou uma fêmea de Euphonia violacea que forrageava.

Às 5:31, um Thraupis sayaca veio para se alimentar e suplantou um macho de Cyanerpes cyaneus mas este continuou a se alimentar enquanto Thraupis olhava de um pouso mais superior.

Às 6:39, um macho Tangara cayana alimentou a 3,5 m de altura mas T. mexicana chegou e a primeira voou silenciosamente.

Às 7:36, quando um Saltator maximus chegou, uma Elaenia flavogaster fugiu mas Saltator não ficou e voou em seguida.

Às 8:18, um T. mexicana deslocou um macho E. violacea e foi para junto de um macho que forrageava mais adiante.

Às 9:44, dois machos Ramphocelus bresilius estavam forrageando a 7-10 m de altura e voaram quando um Turdus leucomelas chegou mas saiu sem se alimentar.

Às 10:00, um macho Tangara cayana estava próximo de Tyrannus melancholicus mas voou para outra árvore a 6 m de altura, foi desalojado por um Thraupis sayaca após 11 minutos de forrageamento.

Às 15:16, uma Elaenia flavogaster chegou na área mas foi perseguida por um Thraupis sayaca que, por sua vez, expulsou uma T. mexicana para a leguminosa.

Às 17:17, uma fêmea Euphonia chlorotica estava a 3,5 m e foi para 5 m de altura, sendo suplantada por um Turdus leucomelas que continuou a se alimentar ali enquanto a Euphonia deslocou-se para outro ramo.

Às 17:43, um Turdus leucomelas desalojou um Thraupis sayaca silenciosamente e forrageou a 8 m de altura, em ramo de 30° e 0,5 cd; desceu 30 cm mas continuou a comer.

Tomando sol - Diversas espécies de aves tomaram banho de sol nos ramos da Cecropia. Um macho de Columbina talpacoti pousou a 5 m de altura às 15:30 por 7 minutos; em outra ocasião, às 16:54 em um ramo horizontal, 2 cd, 7 m de altura por 30 segundos.

Um Myiozetetes similis estava em um ramo horizontal, 3 cd e 8 m de altura às 15:51, tomando sol e coçando o peito; um Tyrannus melancholicus estava num ramo horizontal 2 cd e 5 m de altura por um minuto às 9:39 e em outra ocasião, em outro horizontal 2 cd e 8 m de altura e imóvel com penas da cauda e asas entreabertas.

Uma fêmea de Eupetomena macroura estava às 16:5), a 45°, 1 cd e 7 m de altura, imóvel, sentada de lado com as asas abaixadas em direção ao sol.

Um Saltator maximus veio às 9:13 para 20°, 4 m de altura e pousou na base de uma folha de Cecropia para tomar sol após o banho.

Comportamento do par ou da família - Quatro T. mexicana estavam visitando as cecropias. Uma vez, um macho alimentou um jovem de peito manchado no grupo. Quando uma terceira ave se aproximou, o macho foi para outro ramo seguido pelo jovem mas o macho o expulsou. Os 4 indivíduos muitas vezes chegaram juntos mas se espalhavam nas diferentes árvores, alimentando-se rapidamente com grandes pedaços de infrutescências. Duas vezes, uma fêmea carregou um pedaço no bico para comer em outro ramo. Freqüentemente a ave permaneceu de cabeça baixa na "banana" propriamente dita ou sobre a folha para bicar as infrutescências esticando o pescoço e as pernas. Piavam muito entre as mordidas nas infrutescências, mesmo com alimento no bico ou quando voando para fora das cecropias.

Em 3 de janeiro, às 17:08, um macho E. chlorotica saiu da cecropia depois de forragear e foi seguido pela fêmea. Um Dacnis cayana macho chegou seguido de uma fêmea na cecropia, uma vez, ele voou seguido pela fêmea mas em seis outros casos a fêmea voou primeiro seguida pelo macho.

Neste período do ano, encontramos poucos ninhos ativos e a maioria dos jovens estava fora do ninho. Além dos jovens pintados no peito de Turdus leucomelas, Dacnis cayana e Tangara mexicana, registramos os seguintes casos de atividade reprodutiva:

Um adulto Tyrannus melanocholicus estava forrageando nas infrutescências de Cecropia, sempre seguido por um jovem de peito cinza, mas de resto muito semelhante ao adulto. Em 30 e 31 de janeiro, o adulto foi observado alimentando o jovem com insetos capturados no vôo ou pegou um grande pedaço de infrutescência de Cecropia e bateu-o no ramo como se fosse um inseto e alimentou o jovem depois de pousar em um ramo de frente para o mesmo. Em 3 de fevereiro, o adulto estava alimentando o jovem somente ocasionalmente forçando-o a pegar seu próprio alimento; às 15:02, o adulto pegou uma mariposa e o jovem pousou perto mas o adulto comeu e bicou o jovem que então pulou para outro ramo inferior. Às 15:31, o jovem apareceu com algo redondo e pequeno e tentou batê-lo no ramo mas derrubou-o; então, olhou para cima e saiu em perseguição ao adulto que fugiu. Às 15:35, o adulto estava novamente batendo um inseto no tronco, o jovem se aproximou mas o adulto comeu o alimento.

Um Saltator maximus visitando as infrutescências no dia 31 de janeiro às 6:37, alimentou um jovem que se aproximou piando.

Em 31 de janeiro, uma fêmea de Dacnis cayana estava pousada nas galharias secas da leguminosa quando o macho adulto chegou do oeste, foi diretamente para o ramo da fêmea a 8 m, houve uma rápida cópula e ele voou em seguida.

Às 17:12, em 3 de fevereiro, um dos vários Crotophaga maior que ocasionalmente voavam da clareira para o lago, carregou com várias paradas (5-6 m de altura) e olhando para os lados, uma presa preta no bico e voou em direção a umas folhagens baixas no outro lado do lago.

Durante os 3 dias de observações, dois adultos de Ceryle torquata chamavam e voavam ao redor da área, um macho foi observado várias vezes carregando um peixe atravessado no bico. Logo descobrimos que os adultos estavam alimentando um jovem dentro de um buraco num barranco a 1,8 m de altura e 20 cm de diâmetro.

 

Discussão

 

Como foi encontrado por outros autores, infrutescências de Cecropia são uma importante fonte de alimento na mata atlântica e são principalmente visitados por Passeriformes. Os movimentos de aves nas cecropias e leguminosas circunvizinhas atraíram outras aves mesmo que estas não se alimentavam nas infrutescências. Foi o caso dos insetívoros ou granívoros para tomar sol, descansar ou pousar durante o vôo em direção a outros lugares, caso de Ceryle torquata, Crotophaga major. As horas do dia foram apresentadas para mostrar as diferentes atividades das diversas espécies ao longo do dia.

As leguminosas junto às cecropias desempenharam um papel interessante porque as aves descansaram durante horas quentes do dia, permaneceram aí quando chegavam para alimentar-se na Cecropia e carregaram pedaços para comer em meio à sua densa folhagem. Não observamos muitos encontros inter ou intraespecíficos mas estes ocorreram principalmente quando as aves maiores suplantaram ou deslocaram outras menores. As cecropias e as árvores circunvizinhas formavam um " centro de atividade" nesta área. Tais centros podem afetar os resultados de censos, por exemplo, se um ponto ou trajeto do censo é longe do centro, poucas aves serão registradas. Os bandos mistos que se movimentam provavelmente afetam pouco os resultados. Para se evitar este tipo de tendências, censos adicionais ao acaso serão necessários em locais com centros de atividade.

As visitas de forrageamento foram geralmente muito rápidas e como sugerido por Howe (1979), as aves devem ir para outro lugar para digerir o alimento e assim favorecer a dispersão de sementes.

Agradecimentos

Agradecemos o apoio financeiro da National Geographic Society, International Council for Bird Preservation, U.S. Fish and Wildlife Service, Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e o apoio logístico e de campo da Aracruz Florestal S.A., especialmente de Lineu Siqueira Jr., Sandra G. Paccagnella, Carlos Eduardo Scardua e os participantes do projeto fauna da companhia.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

 

Eisenmann, E. 1961. Favorite foods of neotropical birds: flying-termites and Cecropia catkins. Auk 78: 636-638.

Joly, A. B. 1970. Conheça a Vegetação Brasileira. Polígono & EDUSP, São Paulo.

Howe, H. 1979. Fear and frugivory. American Naturalist 114: 925-931.

Leck, C. F. 1972a. The impact of some North American migrants at fruiting trees in Panama. Auk 87: 842-850.

Leck, C. F. 1972b. Seasonal changes in feeding pressures of fruit and nectar-eating birds in Panama. Condor 74: 54-60.

Marcondes-Machado, L. O. & M. M. Argel-de-Oliveira. 1988. Comportamento alimentar de aves em Cecropia (Moraceae), em mata atlântica, no Estado de São Paulo. Rev. Brasil. Zool. 4(4): 331-339.

Oniki, Y., T. A. de Melo Júnior, E. T. Scopel & E. O. Willis. 1994. Bird use of Cecropia(Cecropiaceae) and nearby trees in Espirito Santo State, Brazil. Ornitologia Neotropical 5(2): 109-114.

Silva, W. R. 1980. Notas sobre o comportamento alimentar de três espécies de traupídeos (Passeriformes: Thraupidae) em Cecropia concolor na região de Manaus. Acta Amazônica 10(2): 427-427.

Snow, D. W. 1981. Tropical frugivorous birds and their food plants: a world survey. Biotropica 13: 1-14.

Trejo Pérez, L. 1976. Diseminación de semillas por aves en " Los Tuxtlas". In: Regeneracion de Selvas, eds. A. Gomez-Pompa e C.

Vasquez-Yanes, S. del Amo Rodrigues e A. Butanda Cevera. Compania Editorial Continental, S/A. México.

Válio, I. F. M. & C. A. Joly. 1979. Light sensitivity of the seeds on the distribution of Cecropia glaziovii. Snethlage (Moraceae). Z. Pflanzenphysiol., Stuttgart 91: 371-376.

Wheelwright, N. T., W. A. Haber, K. G. Murray & C. Guindon. 1984. Tropical fruit eating birds and their food plants: A survey of a Costa Rican lower montane forest. Biotropica 16(3): 173-192.

 

 

 

Tabela 1 - Aves alimentando-se nas cecropias em diferentes horas do dia, no Espírito Santo

 

Hora do dia

5-6

6

7

8

9

10

11

12

13

14

15

16

17+

Horas de observação

1.1

1.8

2

2

2

2

2

2

2

2.2

3

3

3.2

Celeus flavescens

 

/1

                     

Tyrannus melancholicus

           

/22

/222

/12122

/22

//3

/2

 

Megarynchus pitangua

                   

/2

   

Myiosetetes similis

     

/1

/2

   

/1

/11

   

1

 

Pitangus sulphuratus

           

/1

/1

         

Elaenia flavogaster

 

11

       

/1

     

1/2

   

Leptopogon amaurocephalus

           

1

           

Turdus leucomelas

/11

 

111/1

   

/1

/1

1

/111

/1

 

11

 

Turdus fumigatus

             

/1

         

Parula pitiayumi

   

/2

                   

Cyanerpes cyaneus

/12

           

21/22

   

/1

/1

 

Dacnis cayana

/12

1/122

2/22

2

 

22/22

212/221

 

222/222

2/222/2

22122/222/22

21221/1/12

12

Euphonia chlorotica

                   

22

   

Euphonia violacea

/2112

2/12211

1/1

1/22

111/2

1/2

11/

1/2

/1

11

/1

2/11

 

Tangara seledon

   

/2

                   

Tangara mexicana

/2141

23/121312

123/33

32/43

1121

14/13

324/211

1/3

33/33

/3

3/33/2

44/44/14

33

Tangara cayana

/1

/11

 

/2

     

1/2

   

/2

1

 

Thraupis sayaca

/1112

1/22

/22

22/21

1/22

22/2

22/22

1/2

2

/2

2/22

22/2

 

Ramphocelus bresilius

/11

     

/2

   

/1

 

/1

     

Saltator maximus

/1

/12

11

1

/1

/1

             

 

Registros sem ou antes da linha diagonal, 30 de janeiro; após a linha diagonal, 31 de janeiro; após duas linhas, 3 de fevereiro. Números grifados indicam aves comendo insetos, sem comer frutas.

 

Tabela 2. Aves visitando cecropias em diferentes horas do dia, sem se alimentar

 

Hora do dia

5-6

6

7

8

9

10

11

12

13

14

15

16

17+

Columbina minuta*

   

/1

                   

Columbina talpacoti*

           

1

1/12

1

/4

 

1

 

Piaya cayana*

                   

/1

   

Crotophaga major*

/3

/1

           

1

       

Crotophaga ani*

         

1

   

/3

       

Ceryle torquata*

                       

//11

Satrapa icterophrys*

                     

1

 

Tyrannus melancholicus

 

/1

   

1

1

122/1

 

/2

/2

//22

   

Megarynchus pitanga

                   

//2

   

Myiodynastes maculatus*

 

/1

                     

Myiosetetes similis

     

/1

           

/11

11

 

Pitangus sulphuratus

                 

1

     

Elaenia flavogaster

 

2/1

/1

/1

   

11

     

1/11

11

 

Turdus leucomelas

   

/1

 

/1

 

1

 

/1

       

Vireo olivaceus*

           

/1

           

Cyanerpes cyaneus

                   

/1

/1

 

Dacnis cayana

/3

/1

               

//3

/2

//1

Euphonia violacea

       

/2

       

1

     

Tangara mexicana

                   

//2

   

Tangara cayana

         

/1

             

Thraupis sayaca

 

/1

                 

/2

 

Ramphocelus bresilius

             

1/1

11

1

1

   

Saltator maximus

 

11

   

/1

     

/1

/2

     

Volatinia jacarina*

     

/1

1

         

//1

//1

 

* Aves que nunca se alimentaram na Cecropia

 

Tabela 3. Aves visitando leguminosas próximo das cecropias

 

Hora do dia

5-6

6

7

8

9

10

11

12

13

14

15

16

17+

Columbina talpacoti

   

1

/1

             

1

 

Scardafella squammata

                 

1

     

piaya cayana

         

1

             

Crotophaga major

       

/1

               

Beija-flor

     

/1

                 

Eupetomena macroura

     

1

   

/1

     

//1

   

Amazilia versicolor

       

/1

               

Melanerpes candidus

                       

//1

Celeus flavescens

 

/1

                     

Xenops rutilans

       

/1

               

Satrapa icterophrys

                   

1

1

 

Tyrannus melacholicus

/1

/1

 

1

   

/1

/211

/1

/11

/11

   

Myiozetetes similis

/1

           

/1

     

2

 

Pitangus sulphuratus

         

1

             

Tolmomyias flaviventris

                   

/11

   

Elaenia flavogaster

/2

 

2/1

1/1

 

/1

2/1

/11

   

1/2

/1

 

Camptostoma obsoletum

   

1/1

           

/1

 

1

 

Thryothorus genibarbis

             

1

         

Turdus leucomelas

   

1111/1

     

1

 

/1

/1

     

Parula pitiayumi

         

1

             

Dacnis cayana

/311

 

22/1

1/1

 

2/22

233/21

222222/1212

22122/2

22/2/21

222122/211

2/2

2//11

Vireo olivaceus

 

1

1

                   

Euphonia violacea

 

/11

11/1

 

11/1

1

111

       

11

 

Tangara mexicana

1

11/111

3/2

2/3

222

144

4/211

 

31/213

/1

3/31/1

4

3//4

Tangara cayana

/1

         

1

     

/2

   

Thraupis sayaca

/1

 

/1

1/2

2/2

2

2/2

     

/2

21

//1

Ramphocelus bresilius

/1

 

/2

1

         

1

1

   

Saltator maximus

/1

/11

   

/1

       

/2

1

   

Volatinia jacarina

 

1

1

/1

       

1/11

1/1

   

1

Sporophila nigricollis

                 

1

     

Sporophila caerulescens

 

/1

 

11

1

 

1

1

/1

 

11/1/1

 

1

 

 

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